Joan Allen begann ihre Schauspielkarriere beim Theater, bei dem sie immer noch regelmäßig auftritt. Es folgten Auftritte in Fernsehfilmen und -serien, bevor sie 1985 ihr Kinodebüt in "Tödliche Beziehungen" gab. Ihre erste größere Filmrolle hatte sie 1986 als Blinde in Blutmond, der ersten Verfilmung eines Romans um den Massenmörder Hannibal Lecter, den Brian Cox spielte. 1989 erhielt sie für ihre Rolle in dem Theaterstück Burn This den begehrten Tony Award.

Mitte der 1990er Jahre wurde Joan Allen für Nixon und Hexenjagd in zwei aufeinander folgenden Jahren für den Oscar als beste weibliche Nebendarstellerin nominiert, später noch einmal als Beste Hauptdarstellerin für Rufmord – Jenseits der Moral (2000). Kritikern und Publikum blieb sie zudem als sensible Hausfrau in Gary Ross Tragikomödie Pleasantville – Zu schön, um wahr zu sein in Erinnerung, für die sie mit dem Saturn Award und dem Satellite Award ausgezeichnet wurde. Weiterhin arbeitete Allen mit Regisseuren wie Francis Ford Coppola, Ang Lee, John Woo, Nick Cassavetes, Uli Edel und Norman Jewison zusammen.

Allen war für die Hauptrolle in der Fernsehserie Welcome, Mrs. President in Gespräch. In ihr hätte sie die Oscar-nominierte Rolle Laine Hanson aus Rufmord – Jenseits der Moral aufnehmen sollen. Sie sagte jedoch ab.

Allen ist mit dem Schauspieler Peter Friedman verheiratet und hat eine Tochter (Sadie, * März 1994).

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